Das Kommandantenhaus wurde um 1550 an Stelle eines Eckturms der Burg errichtet, der Treppenturm stammt aus dem Jahr 1609. Welche Funktion dem Gebäude ursprünglich zukam, ist nicht bekannt. Als die Burgfeste Dilsberg als Garnison genutzt wurde (seit 1648), diente es als Wohnsitz des Kommandanten. Zum Zeitpunkt des Abbruchs der Burg im Jahr 1822 befand sich das Kommandantenhaus in Privatbesitz, sodass es bis heute erhalten blieb.
1853 erwarb die Gemeinde Dilsberg das Gebäude und nutzte es bis 1953 als Rathaus sowie zur Unterbringung bedürftiger Bürger und als Schule (von 1894 bis 1982). Danach konnten Dilsberger Vereine die Räume für kulturelle Aktivitäten nutzen, bis die Stadt Neckargemünd 1995 das Kommandantenhaus aus Kostengründen baulich nicht mehr unterhalten konnte. Schließlich erwarb der Rhein-Neckar-Kreis 1996 das Gebäude und ließ in Zusammenarbeit mit dem Denkmalamt eine Sanierung durchführen. Heute dient das Haus als „Kulturzentrum“.